Natural de Nueva York, debutó en los escenarios con 9 años en The Music Man, protagonizada por Dick Van Dycke. Desde su debut cinematográfico en The Legend of Bilie Jean, ha pasado a ser uno de los actores protagonistas más solicitados. Pero fue la película El nombre de la Rosa (1986) de Jean-Jacques Annaud, que protagonizó junto a Sean Connery, la que le dio a conocer entre el gran público.
A partir de ese momento empezó a protagonizar comedias de acción juveniles como Al filo del abismo, La escuela o El Imperio del mal, ideales para el aspecto de chico gamberrete que le caracteriza. Slater también ha protagonizado el filme de John Woo Windtalkers, junto a Nicholas Cage.
Asimismo, hemos podido verlo en la comedia Quién es Cletis T, junto a Tim Allen y Portia de Rossi. Posteriormente, ha protagonizado, junto a Val Kilmer, Dinero Sucio, dirigida por Peter Antonijevic.
Slater encabezó el reparto de la comedia negra Very Bad Things, junto a Cameron Diaz, de la que también ha sido productor. Anteriormente, también había producido e interpretado Hard Rain y la película independiente Basil. Realizó su debut como director con el cortometraje Museum of Love, para Showtime.
La filmografía de Slater incluye además otras películas como Alarma nuclear, dirigida por John Woo, Homicidio en primer grado, Entrevista con el vampiro, Amor a quemarropa, Robin Hood, Príncipe de los ladrones, o la película de Francis Ford Coppola Tucker, un hombre y su sueño, en la que interpretaba al hijo de Jeff Bridges.
Este amante de Star Treck (sus cejas son como las de Spock) también está cosechando grandes éxitos en los teatros de Broadway.
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